Уилки был специальным помощником президента по делам национальной безопасности и старшим директором Совета национальной безопасности, где он занимал должность старшего советника по вопросам политики тогдашнего советника по национальной безопасности Кондолизы Райс, а также ее преемника, Стивена Хэдли.
Заместитель министра обороны по кадрам и боевой готовности с 2017 г., до назначения на эту должность — старший советник сенатора Тома Тиллиса[1].
После отставки Дэвида Шулкина стал исполняющим обязанности министра по делам ветеранов США с 28 марта2018[2]. 18 мая 2018 года был официально выдвинут на эту должность президентом Дональдом Трампом[3]. 23 июля 2018 года состоялось голосование по данной кандидатуре в Сенате США: 86 сенаторов высказались „за“, 9 — „против“. 24 июля 2018 года Конгресс окончательно утвердил его в должности министра.