Хандверкер — воспитанник клубов «Байер 04». В 2017 году Тим подписал контракт с «Кёльном», где в начале для получения игровой практики выступал за дублирующий состав. 1 октября в матче против «РБ Лейпциг» он дебютировал в Бундеслиге[2]. Летом 2018 года для получения игровой практики Хандверкер был отдан в аренду в нидерландский «Гронинген». 25 августа в матче против «Де Графсхап» он дебютировал в Эредивизи[3].
Летом 2019 года Хандверкер перешёл в «Нюрнберг». 27 июля в матче против дрезденского «Динамо» он дебютировал во Второй Бундеслиге[4]. 30 января 2020 года в поединке против «Гамбурга» Тим забил свой первый гол за «Нюрнберг»[5].