В 1918 году вновь обособившейся Грузинской православной церковью в пределах исторических Агаракской и Цалкской епархий была учреждена Агаракская и Цалкская епархия с кафедрой в городе Цалка. В состав её входили территории современных районов Цалкского, Тетрицкаройского, Дманисского и Болнисского[1].
Положение об управлении Грузинской Православной Церковью в 1945 году определило епархию как «Агарак-Цалкскую (Ахтальскую; Бешташенскую) с кафедрой в Ахтале и резиденцией в Тбилиси». Однако, около начала 1990-х годов кафедральным городом епархии снова называется Цалка[1].
В 1995 году при переустройстве епархий Грузинского патриархата из территории Агаракской епархии была выделена самостоятельная Болнисская и Дманисская епархия, а оставшаяся часть епархии вошла в состав Манглисской епархии, переименованной в Манглисскую и Цалкскую епархию[1].
11 октября 2013 года Агарак-Цалская епархия была вновь возрождена, будучи выделена из состава Манглисской[2].