Провинция Ширак Айраратской области упоминается уже с IV века, как один из самых важных епархиальных престолов Великой Армении. В III — VIII веках епархия действовала во владениях дворянского рода Камсаракан. В период с середины X века до середины XI века в Шираке (в селе Аргина, а затем в городе Ани) находилась резиденция католикоса[2].
В XX веке произошло отделение от Араратской епархии (6 сентября 1920 года). В 1988 году сформирована новая епархия указом католикоса всех армян Вазгеном I. В 1990 году от епархии отделились Тавуш и часть Лори[3]. Впоследствии епархия была частично переформирована указом католикоса Гарегина I от 30 мая 1996 года[4].
Катастрофическое воздействие на объекты епархии оказало спитакское землетрясение, произошедшее в декабре 1988 года[5].