Эггештайн — воспитанник клуба «Вердер». 21 августа 2016 года в поединке Кубка Германии против «Шпортфройнде» Йоханнес дебютировал за основной состав[2]. 26 августа 2017 года в матче против мюнхенской «Бавария» он дебютировал в Бундеслиге, заменив во втором тайме Фина Бартельса[3].
8 апреля 2019 года Йоханнес Эггештайн на год продлил контракт с «Вердером»[4].
В том же году Эггештайн принял участие в юношеском чемпионате мира в Чили. На турнире он сыграл в матчах против команд Австралии[9], Аргентины[10], Мексики[11] и Хорватии[12]. В поединках против австралийцев, аргентинцев и мексиканцев Йоханнес забил четыре гола.